Le démantèlement de l'ORTF prend effet le 1^er janvier 1975, la télévision et la radio sont scindées. Le monopole et les obligations de service public sont maintenus. Radio France est créée.

Le siège de l’ancien ORTF est dévolu à la nouvelle société nationale de radiodiffusion, Radio France, dont la présidence revient à Jacqueline Baudrier. La jeune entreprise conserve les chaînes historiques que sont France Inter, France Culture, France Musique et Fip, ainsi que les Orchestres, le Chœur et la Maîtrise.

Au début des années 1980, deux lois s’inscrivent dans l’histoire de Radio France : celle du 9 novembre 1981, par laquelle Radio France perd le monopole de la radiodiffusion, puis celle 29 juillet 1982 sur la communication audiovisuelle instituant la Haute Autorité de la Communication Audiovisuelle qui deviendra le CSA.

Radio France s’adapte aux évolutions du paysage audiovisuel bousculé par la libéralisation des ondes et l’arrivée des radios locales privées. Déjà confrontée à la concurrence des radios périphériques, de la télévision et aux mutations technologiques, Radio France, dès 1980, ajoute à son actif un réseau de radios locales. Fréquence Nord, lancée le 19 mai 1980, est la première radio locale de service public, généraliste et de proximité. L’expérience, associée à la création de Radio Mayenne et de Melun FM est un succès durable conforté par le vaste programme de décentralisation de Radio France qui aboutira en septembre 2000 au Plan bleu et au réseau de proximité France Bleu comprenant actuellement 44 stations.

Les années 1980-1990 sont propices aux concepts innovants. Radio France s’investit dans deux radios dites thématiques, Radio 7 (1980-1987) pour les jeunes et Radio Bleue (1980-2000) pour les aînés, tandis que Radio France internationale, RFI, créée en janvier 1975, devient en 1983 une société autonome, filiale de Radio France jusqu’en 1986. Tout en poursuivant la mise en place de son réseau de Radios Locales, Radio France, inaugure en 1987 avec France Info, une radio d’information en continu, formule inédite pour l’époque.

En 1994, Radio France prend part au programme de radio d’informations routières 107.7 FM (1994-2014). En avril 1996, c’est la banque de programmes, Sophia (1996-2020), qui est proposée aux radios associatives et commerciales privées.

A partir de juin 1997, Radio France renouvelle son offre auprès des auditeurs jeunes avec Le Mouv, qui évoluera sous l’appellation Mouv’ en 2015. Attachée également à la couverture d’évènements d’exception, Radio France lancera, à l’occasion de la Coupe du Monde de football de 1998, la radio 98 Radio France, entièrement consacrée à cet événement sportif.

C’est aussi en 1994, que Radio France met en route Radio France Urgences (1994-2002), une radio de services et de solidarité, préfigurant en quelque sorte sa mission prioritaire de continuité de l’information de service public aux populations en période de crise. En 2001, Radio M'Toulouse (septembre 2001-février 2002) aide les sinistrés de Toulouse à la suite de l'explosion de l'usine AZF. En septembre 2017, est lancée cette fois-ci une radio d’urgence en outre-mer pour Saint Martin et Saint Barthélémy confrontés à de graves ouragans. En octobre 2020, après la tempête Alex, Radio France étendra en urgence la réception de France Bleu Azur dans les Alpes-Maritimes.

Au cours des années 1990, la radio traditionnelle voit l’arrivée d’internet et du multimédia. Dès 1995, les auditeurs-internautes peuvent se connecter sur le site de Radio France. En août 1999, Radio France Multimédia lance son premier reportage. C’est le début des web radio thématiques, autour de l’euro, du livre, du sport ou de la cuisine.

Depuis les années 2000, le tout numérique s’accélère et le marché de la radio prend une nouvelle ampleur. Le 2 janvier 2006, le podcasting fait son apparition sur radiofrance.fr. L’auditeur peut désormais s’affranchir de l’écoute en direct, choisir et télécharger ses émissions. Les applications mobiles de Radio France se déploient. Une offre d’information globale de service public démarre en septembre 2016. Initiée par France Télévisions, Radio France, France Médias Monde et l’INA, franceinfo est à la fois une radio, un site web, une chaine de télévision en continu, diffusée sur la TNT et internet. Fin 2018, pour accompagner sa stratégie d’innovation et s’adapter à tous les canaux de distribution ainsi qu’aux nouveaux usages du public, Radio France se dote d’une direction du Numérique et de la Production.

En 2016, la Maison de la radio, en cours de réhabilitation, est labellisée "Patrimoine du XXe siècle" et est inscrite au titre des Monuments historiques en 2018. Elle devient en janvier 2021, la Maison de la Radio et de la Musique.